Circadian rhythms of hosts and their gut microbiomes: Implications for animal physiology and ecology. (20th January 2023)

• Record Type: Journal Article
• Authors: Schmid, Dominik W.; Capilla‐Lasheras, Pablo; Dominoni, Davide M.; Müller‐Klein, Nadine; Sommer, Simone; Risely, Alice
• Is Part Of: Functional ecology. Volume 37:Number 3(2023)
• Page Start: 476
• Page End: 487
• Publication Date: 2023-01-20
• Subjects: biological rhythms -- circadian rhythms -- gut microbiota -- host‐microbe interactions -- immune function; Ecology -- Periodicals; 574.505
• DOI: 10.1111/1365-2435.14255
• Languages: English
• ISSNs: 0269-8463

Abstract

Abstract: Daily light–dark cycles shape the circadian physiology and behaviour of nearly all organisms, with variation in circadian phenotypes having cascading effects on individual fitness, species interactions and species co‐evolution. Recent evidence that circadian rhythms in host immunity and metabolism are synchronised by the gut microbiota suggest that the circadian dynamics of gut microbes are a crucial component of their function. However, there remains little knowledge or understanding of the diurnal dynamics of gut microbiomes in natural populations or the consequences for host physiology and ecology. Here, we summarise the hallmarks of gut microbiota oscillations reported to date and the mechanisms by which they synchronise rhythms in host immunity and metabolism. We outline the consequences for diverse biological processes such as host pathogen susceptibility and seasonal switches in metabolism, and discuss how the breakdown of these circadian interactions, for example during senescence or because of light pollution, may affect wildlife infection risk and disease. We also provide practical guidelines for the measurement of microbial oscillations in wildlife, highlighting that whilst faecal samples of wild animals are rarely available over a 24‐h period, characterising even parts of the gut microbial cycle can be informative. An improved understanding of how gut microbial diurnal rhythms manifest in wildlife is essential to fully comprehend their role in shaping variation in host circadian phenotypes and the consequences for host physiology and ecology. Read the free Plain Language Summary for this article on the Journal blog. Abstract : Read the free Plain Language Summary for this article on the Journal blog. Abstract: Der Tag‐Nacht‐Zyklus prägt die zircadiane Physiologie und das tägliche Verhalten fast aller Organismen, mit weitreichenden Auswirkungen auf individuelle Fitness, Interaktionen zwischen Arten und ko‐evolutionäre Prozesse. Laut jüngsten Erkenntnissen werden die zirkadianen Rhythmen des Immunsystems und des Stoffwechsels des Wirts durch die Darmmikrobiota synchronisiert, was darauf schließen lässt, dass die tageszeitliche Dynamik des wirtsassoziierten Mikrobioms ein wichtiger Faktor für dessen Funktion ist. Bislang gibt es jedoch nur wenig gesicherte Erkenntnisse über die tageszeitliche Dynamik von Darmmikrobiomen in Wildtierpopulationen und die daraus resultierenden Konsequenzen für die Physiologie und Ökologie des Wirts. Hier fassen wir die bisher bekannten Grundsätze der Oszillationen der Darmmikrobiota und die Mechanismen, über die sie die zirkadianen Rhythmen in Immunsystem und Stoffwechsel des Wirts synchronisieren, zusammen. Wir skizzieren die Folgen dieser zircadianen Rhythmen im Mikrobiom für verschiedene biologische Prozesse, wie die Anfälligkeit des Wirts für Krankheitserreger und saisonale Veränderungen im Stoffwechsel, und erörtern die potentiellen Folgen eines Zusammenbruch dieser zircadianen Interaktionen, zum Beispiel im Laufe des Alterungsprozesses oder als Folge von Lichtverschmutzung, auf Infektionsrisiko und Krankheiten bei Wildtieren. Zuletzt stellen praktische Leitlinien für die Messung mikrobieller Oszillationen bei Wildtieren vor. Auch wenn Kotproben von Wildtieren selten über einen Zeitraum von 24 Stunden zur Verfügung stehen, möchten wir betonen, dass auch die Charakterisierung von Teilen des mikrobiellen Darmrhythmus zum Erkenntnisgewinn beitragen kann. Ein besseres Verständnis darüber, wie sich mikrobielle Tagesrhythmen in Wildtieren manifestieren, ist unerlässlich um ihre Rolle für die Variation im circadianen Phänotyp des Wirts und dessen Auswirkungen auf die Physiologie und Ökologie des Wirts vollständig zu verstehen. Abstract: Los ritmos fisiológicos y comportamentales diarios de la mayoría de los organismos están gobernados por los ciclos diarios de luz‐oscuridad. A su vez, la variación en estos fenotipos circadianos tiene efectos sobre la eficacia biológica y, las interacciones entre especies y su co‐evolución. Recientemente se ha observado que los ritmos circadianos en el sistema inmune y metabolismo de los individuos están sincronizados por oscilaciones diarias en su microbioma intestinal, lo cual sugiere un papel fundamental de estos últimos para el desarrollo de su función. Sin embargo, nuestro conocimiento de la dinámica diaria del microbioma intestinal en poblaciones naturales o de sus consecuencias para la fisiología y ecología de los huéspedes es limitado. En este trabajo, resumimos los rasgos distintivos de las oscilaciones diarias del microbioma intestinal y los mecanismos a través de los cuales el microbioma intestinal sincroniza los ritmos de inmunidad y metabolismo del huésped. Además, resumimos las consecuencias de tal sincronización para diversos procesos biológicos, tales como la susceptibilidad a patógenos y los cambios estacionales en el metabolismo; y, discutimos cómo la ruptura de esta sincronización diaria, por ejemplo, a causa de la senescencia o de la contaminación lumínica, puede afectar al riesgo de infección y enfermedad de la fauna. Por último, incluimos una guía práctica para medir las oscilaciones diarias en el microbioma intestinal de especies salvajes, remarcando que, aunque obtener muestras fecales de fauna en libertad durante un periodo de 24 horas es complicado, la caracterización parcial del ritmo circadiano del microbioma intestinal puede ser informativa. Mejorar el conocimiento sobre el funcionamiento de los ritmos diurnos en el microbioma intestinal de la fauna salvaje es esencial para comprender su efecto sobre la variación natural en los ritmos circadianos de los huéspedes y, las consecuencias para su fisiología y ecología.