Effects of the Argentine ant venom on terrestrial amphibians. Issue 1 (18th August 2020)

• Record Type: Journal Article
• Authors: Alvarez‐Blanco, Paloma; Cerdá, Xim; Hefetz, Abraham; Boulay, Raphaël; Bertó‐Moran, Alejandro; Díaz‐Paniagua, Carmen; Lenoir, Alain; Billen, Johan; Liedtke, H. Christoph; Chauhan, Kamlesh R.; Bhagavathy, Ganga; Angulo, Elena
• Is Part Of: Conservation biology. Volume 35:Issue 1(2021)
• Page Start: 216
• Page End: 226
• Publication Date: 2020-08-18
• Subjects: amphibian decline -- chemical weapons -- invasive species -- impact prioritization -- Linepithema humile -- predator–prey relationships -- armas químicas -- declinación de anfibios -- especies invasoras -- priorización de impactos -- relaciones depredador‐presa -- Linepithema humile -- 两栖动物减少 -- 化学武器 -- 入侵物种 -- 影响优先排序 -- 阿根廷蚁 (Linepithema humile) -- 捕食者‐被捕食者关系; Conservation biology -- Periodicals; 333.9516
• DOI: 10.1111/cobi.13604
• Languages: English
• ISSNs: 0888-8892

Abstract

Abstract: Invasive species have major impacts on biodiversity and are one of the primary causes of amphibian decline and extinction. Unlike other top ant invaders that negatively affect larger fauna via chemical defensive compounds, the Argentine ant ( Linepithema humile ) does not have a functional sting. Nonetheless, it deploys defensive compounds against competitors and adversaries. We estimated levels of ant aggression toward 3 native terrestrial amphibians by challenging juveniles in field ant trails and in lab ant foraging arenas. We measured the composition and quantities of toxin in L. humile by analyzing pygidial glands and whole‐body contents. We examined the mechanisms of toxicity in juvenile amphibians by quantifying the toxin in amphibian tissues, searching for histological damages, and calculating toxic doses for each amphibian species. To determine the potential scope of the threat to amphibians, we used global databases to estimate the number, ranges, and conservation status of terrestrial amphibian species with ranges that overlap those of L. humile . Juvenile amphibians co‐occurring spatially and temporally with L. humile die when they encounter L. humile on an ant trail. In the lab, when a juvenile amphibian came in contact with L. humile the ants reacted quickly to spray pygidial‐gland venom onto the juveniles. Iridomyrmecin was the toxic compound in the spray. Following absorption, it accumulated in brain, kidney, and liver tissue. Toxic dose for amphibian was species dependent. Worldwide, an estimated 817 terrestrial amphibian species overlap in range with L. humile, and 6.2% of them are classified as threatened. Our findings highlight the high potential of L. humile venom to negatively affect amphibian juveniles and provide a basis for exploring the largely overlooked impacts this ant has in its wide invasive range. Abstract : Article impact statement : Venom of the Argentine ant kills co‐occurring juvenile amphibians and could affect over 800 amphibian species worldwide. Abstract : Efectos del Veneno de la Hormiga Argentina sobre los Anfibios Terrestres Resumen: Las especies invasoras tienen un impacto importante sobre la biodiversidad y son una de las causas principales del declive y extinción de los anfibios. A diferencia de otras hormigas super‐invasoras que afectan negativamente a animales más grandes por medio de compuestos químicos de defensa, la hormiga argentina ( Linepithema humile ) no tiene unaguijón funcional. Sin embargo, esta hormiga despliega compuestos defensivos contra sus competidores y adversarios. Estimamos los niveles de agresión de las hormigas hacia tres anfibios terrestres nativos exponiendo a los anfibios juveniles en pistas de hormigas en el campo y en las arenas de forrajeo de las hormigas en el laboratorio. Medimos la composición y las cantidades de toxina que presenta L. humile por medio del análisis de las glándulas pigidiales y el contenido en el cuerpo completo. Examinamos los mecanismos de la toxicidad en los anfibios juveniles cuantificando la toxina en el tejido del anfibio, buscando daños histológicos y calculando las dosis tóxicas para cada especie de anfibio. Para determinar el alcance potencial de la amenaza para los anfibios usamos bases de datos mundiales para estimar el número, distribución y estado de conservación de las especies terrestres de anfibios con distribuciones que se solapan con la de L. humile . Los anfibios juveniles que co‐ocurren temporal y espacialmente con L. humile mueren al encontrarse con esta especie de hormiga en sus pistas. En el laboratorio, cuando un anfibio juvenil entró en contacto con L. humile, las hormigas reaccionaron rápidamente rociando a estos juveniles con veneno proveniente de las glándulas pigidiales. La iridomyrmecina fue el compuesto tóxico que encontramos en las glándulas pigidiales. Después de ser absorbida por la piel del anfibio, se acumuló en el cerebro, los riñones y el hígado. La dosis tóxica para los anfibios depende de la especie. A nivel mundial, se estima que 817 especies de anfibios terrestres tienen una distribución que se solapa con la de L. humile, y el 6.2% de estas especies se encuentran clasificadas como amenazadas. Nuestros hallazgos resaltan el potencial alto del veneno de L. humile para tener efectos negativos sobre los anfibios juveniles y también proporcionan una base para la exploración de los impactos de esta hormiga en su amplio rango invasivo, los cuales generalmente son ignorados. 摘要: 生物入侵对生物多样性有着重要影响, 同时也是导致两栖动物数量减少和灭绝的主要原因之一。不同于其它通过化学防御物质对大型动物产生负面影响的入侵蚁类, 阿根廷蚁 ( Linepithema humile) 不具备功能性的刺, 但它还是可以利用防御化合物来对付竞争者和攻击者。我们通过在野外蚁道和实验室的蚂蚁觅食场所观察蚂蚁如何挑战三种本土陆生两栖动物的幼体, 估计了蚂蚁的攻击性强度。通过分析阿根廷蚁臀板腺体和全身的物质组成, 我们测定了其毒素的成分和含量。通过定量两栖动物幼体组织中的毒素, 寻找组织损伤, 并计算毒素对每种两栖动物的毒性剂量, 我们分析了蚂蚁毒素对两栖动物幼体的毒性机制。接下来, 为了确定两栖动物面临潜在威胁的范围, 我们利用全球数据库分析了与阿根廷蚁分布范围重合的陆生两栖动物的数量、范围和濒危情况。在野外, 与阿根廷蚁时空上共存的两栖动物幼体在蚁道上遇到阿根廷蚂蚁时会发生死亡。在实验室中, 当两栖动物幼体接触到阿根廷蚁时, 蚂蚁会迅速做出反应, 向其喷射臀板腺体毒液。喷射液体中的有毒化合物为阿根廷虹臭蚁素, 动物吸收后会在脑、肾和肝组织中积累, 毒素对两栖动物的毒性剂量取决于物种。在世界范围内, 估计有 817 种陆生两栖动物的分布区与阿根廷蚁分布区重叠, 其中有 6.2% 为濒危物种。本研究的发现强调了阿根廷蚁的毒液对两栖动物幼体潜在的巨大负面影响, 并为探索阿根廷蚁在其广大的入侵范围内尚未得到重视的影响提供了基础。【翻译: 胡怡思; 审校: 聂永刚】 阿根廷蚁毒液对陆生两栖动物的影响